Sarà di nuovo possible giocare come Spartan ed Elite, con maggiori possibilità di personalizzazione delle skins da parte dei giocatori.
• Il gioco conterrà 15 mappe multiplayer, con altre in arrivo dopo il lancio su Xbox Live.
• Un nuovo tipo di protezione software, realizzato appositamente per il Disco Due, impedirà la modifica non autorizzata dei dati di gioco per barare online.
• Saranno presenti tre diverse classi di gioco, ognuna in grado di offrire una esperienza totalmente diversa e tutte supportate nel sistema di Matchmaking di Halo 3.
• "Blood Scuffle" è la classe principale, permetterà a 24 giocatori di unirsi in una partita ed avrà 5 mappe nuove di zecca e 5 ricreate dalle più famose mappe di Halo ed Halo 2. I giocatori si affrontano in scontri tutti contro tutti o a squadre, con modalità di gioco come Slayer, Capture The Flag, Assalto ed altri tipi di gioco classici.
• "Alliance" permetterà fino ad 8 giocatori di affrontare scenari di attacco o difesa in squadra contro la CPU o competitivamente contro gli altri giocatori. Ci sono due tipi di gioco; Permanenza ed Assedio. In Permanenza i giocatori dovranno mantenere una base, resistendo ad ondate di nemici sempre più forti. In Assedio avviene il contrario: i giocatori sono chiamati ad appropriarsi di una base controllata da nemici che continuano a rinascere.
• "Iron Fisticuff" è un nuovo tipo di gioco dedicato a chi ama i combattimenti a bordo di veicoli, per un massimo di 24 giocatori per partita. Ci saranno 5 mappe disponibili, ognuna delle quali più vasta della somma di tutte le mappe di Halo 2 finora disponibili (!). I giocatori sono armati solo di pistola e granate, e dovranno usare veicoli e lavoro di squadra per sopravvivere. Sarà possibile guidare tutti i veicoli del gioco, sia quelli nuovi (Osprey, Eidolon, Kestrel) che i vecchi (Pelican, Phantom, Longsword). Le partite includono modalità come Slayer, Team Slayer, Capture The Flag ed Assalto ed avrannoluogo in ambientazioni che vanno dalle città terrestri fino a giganteschi incrociatori spaziali.